元々は神仏習合の時代に第六天魔王（他化自在天）を祀る神社として創建されたものであるが、明治の神仏分離の際、多くの第六天神社がその社名から神世七代における第六代のオモダル・アヤカシコネ（面足命・惶根命に祭神を変更した。

『日本民俗学 No.127』によると、『新編武蔵国風土記稿』より320余社、『新編相模国風土記稿』より140余社、『増訂・豆州志稿』より40余社の「第六天神社」を確認できたとあるように江戸時代末までは関東を中心に多く存在したが、前述の神仏分離によって改称あるいは他の神社に合祀や相殿、末社となり、祠のようなものも数えれば現在でも300余社あるものの、宗教法人格を持つような独立神社としては36社しかなく珍しい存在となっている。

なお、現在では東京都と千葉県の県境近辺に多く所在しており、神奈川県内において神社庁下の独立神社は2社に留まる（第六社および大六天神社を含めれば5社となる）。

また、千葉県香取市の山倉大神は前述の神仏分離まで大六天王（第六天魔王と同一）を祀っており（現在では近距離に所在する真言宗山倉山観福寺に遷座）、大六天王社の総社とされていた。