創建は天長年間（８２４～８３４年）に平安時代の天台宗の名僧として知られる慈覚大師円仁が開山したのが始まりと伝えられています。
古くから国家鎮護の勅願所として信仰され天台宗水戸十ヶ寺の１つに数えられていました。中世は周辺を支配した江戸氏の家臣立原氏によって庇護され寺運が隆盛し多宝院、持福院の末寺の他門徒９ヶ寺を抱える大寺となりました。江戸氏が滅び、数度の火災に遭うなど次第に衰退し、江戸時代以降は檀家など村人の手によって守り伝えられています。
現在の佛性寺本堂は天正１３年（１５８５）に建立され寛永８年（１６３１）、寛文３年（１６６３）、文化１３年（１８１６）、明治９年（１８７６）、大正６年（１９１７）に改修、修復されたもので八角宝形造、元茅葺（現銅板で蓋っている。※再び改修工事が行われ茅葺屋根に復しています）、古風の木鼻の像や草花の彫刻が歴史を物語っています。八角堂（佛性寺本堂）は東日本に類例も少なく貴重な存在で附として旧露盤1個と共に昭和６３年（１９８５）に国指定重要文化財に指定されています。

天長年間(824~834年)

慈覚大師円仁

八角堂（佛性寺本堂)国指定重要文化財。
本尊である大日如来像（文安５年：１４４８年）、三十一仏（康正元年１４５５年）、石造金剛力士像（元禄７年：１６９４年）、石造六地蔵（天明９年：１７８９年）は水戸市指定有形文化財。
樹齢800年のイチョウは水戸市指定天然記念物。