１５７５年（天正２年）に法空寿養によって清光山浄円寺の名で
上有知蓮華谷というところに創建された。
１６０５年（慶長１０年）、鉈尾山城主であった金森長近が小倉山に城を築いて移った。
このとき城下町を造るに際し、町の鬼門除けとすべく現在地へ移された。
１７２１年（享保５年）、８代将軍の徳川吉宗公の母が没した折、
名前が同じになることをはばかって長栄山来昌寺に改名した。
後に信州善光寺より一光三尊阿弥陀如来（いわゆる善光寺如来）の御分身が下賜されたが、
その後小倉山に善光寺が移転建立されるにあたって２０世・素真和尚が善光寺へと
移る際に善光寺如来も移された。
本尊のほか本堂内部の右手には、柳谷観音の名で知られる立願山楊谷寺の本尊と
同じ木で作られたと伝わる栁谷（柳谷）千手観音が祀られている。