平安時代の805年、天台宗の開祖伝教大師の創建と言われています。伝教大師は中国から多くの経典や仏具を請来しましたが、それらを収めておくために、その時の桓武天皇の勅命により建立されたとも伝わっています。鳥羽天皇の皇女、綾雲（あやぐも）女王や土御門（つちみかど）天皇の皇子、静仁法親王（じょうにんほうしんのう）が住職を務められ、皇室とのかかわりも深く興隆を極めましたが、建武の新政による足利尊氏と新田義貞との戦場となり荒廃しました。
　1373年、国阿（こくあ）上人が住職となり、国阿派の本山、東山道場として再び興隆しました。安土桃山時代は、豊臣秀吉が花見をするほどの桜の名所となり、前田玄以に命じて、花樹保護の制札を立てさせました。
　江戸時代に入り、東山三十六峰のひとつに雙林寺山として数えられるほどの大寺院でしたが、高台寺、東大谷祖廟の造営に寺領を献上し、明治時代に入ってからは、廃仏毀釈や円山公園の造営のためさらに多くの寺領を上地し、今は僅かに本堂と飛地境内にある花月庵を残すだけとなっています。
　歴史上有名な人物として、天台座主に4度就任した慈円、西行法師、鹿ヶ谷の陰謀に関係した平康頼が止住した寺でもあります。